Indices for the quantification of gait dynamic stability: a comparative study on healthy and pathological subjects affected by Multiple Sclerosis

The present study aims to calculate of three dynamic stability indices of gait in order to investigate their dependence from the main spatio-temporal gait parameters: the gait speed, the stride length, the stride frequency and the step width. This work could provide important pointers for gait strategies that might be used in training programs aimed at fall prevention. In addition, other aims of this study are: 1. A comparison of the stability indices between healthy subjects and persons affected by Multiple Sclerosis; 2. A comparison of the stability indices related the two lower limbs of the subjects; 3. The investigation of the relationship between the considered indices and some clinically important measures, such as the disability status and the fall history; 4. The designing and implementation of an easily usable digital tool able to be useful in a real clinical environment. In order to achieve all these goals, three dynamic stability indices were selected from the literature. These are the two Margins of Stability (MOS), in both the descriptions by Hof [67] and by Terry [73], and the Foot Placement Estimator (FPE), described by Wight [78] and applied for the first time to assess the gait stability by Millard [79]. These stability indices derive from the biomechanics theory and they have been selected because they can be calculated even for kinematic time series relative to few strides. Furthermore, all the three indices base their formulation on the same model representing the human gait, the inverted pendulum model. In the description of the MOS, Hof has taken the classical condition for stability formulated for a standing subject in a static posture and has extended this concept to the dynamic case of the gait by adding to the position of the Centre Of Mass (COM) a linear function of its velocity. This quantity has been called the ‘extrapolated centre of mass’ (XCOM). Therefore, the MOS consists of the spatial difference between the XCOM and the limits of the Base of Support (BoS), constituted by the feet in their respective stance phase. The MOS described by Terry is a further extension of that formulated by Hof, and it consists of the spatial difference between the XCOM and the limits of the BoS, which are no more fixed during the stance phase, but vary with the position of the Centre Of Pressure (COP) plus a linear function of its velocity. The last stability index considered in this study is the FPE, which estimates where the foot should be placed for stable gait. This index is based on the same model of the human gait as the two already described, but, in order to be calculated, it requires a higher number of assumptions. These are: 1. The foot contact with the ground is ideal, without sliding or slipping; 2. The angular momentum of the body is conserved between the instants before and after the foot contact; 3. The total energy of the system (i.e. potential plus kinetic) is constant during the walking. Thanks to these assumptions it is possible to estimate the leg angle at the foot contact that would ensure the stability of the system during the stance phase starting with that foot contact. The calculations of the three stability indices described were performed on a clinical database containing the data relative to several walking trials of healthy subjects and persons affected by Multiple Sclerosis. These data were available at the movement analysis laboratory of the Fondazione Don Carlo Gnocchi in Milan (Italy), where this work was developed. The walking trials were relative to the acquisition of the positions of 32 markers placed on the subject body, performed by means of the opto-electronic system Smart-DX (BTS Italy). In addition, in order to the record of the amplitude of the Ground Reaction Force (GRF) and the position of its point of action (i.e. the COP), force platforms (Kistler Switzerland) had been used during the acquisitions. For each analysed walking trial, the most important gait instants were reported, and the four spatio-temporal gait parameters, i.e. the gait speed, stride length, stride frequency and step width, were calculated. In addition, these gait parameters were normalized to the height of the respective subjects, in accordance to the common practice in clinical environment used to allow inter-subject comparisons. Furthermore, the position of the COM and its velocity, which are necessary to the calculation of the stability indices, were obtained. In regard of the MOS described by Terry, also the velocity of the COP was computed. In the calculation of the MOS by Hof, the position of the first toe of the feet was taken as the antero-posterior (AP) limit of the base of support, and the position of the fifth metatarsal head was chosen to represent the medio-lateral (ML) limit of the BoS. Due to the fact that the data in the clinical database did not result to be normal distributed, the Spearman’s correlation coefficient was chosen to investigate the dependences between the stability indices and the spatio-temporal gait parameters, as well as the correlations of the indices with the clinical measures. In addition, in order to investigate the differences between the two groups of individuals (i.e. healthy and affected by MS), between the two lower limbs and between the ‘faller’ and ‘not-faller’ condition, the type of statistical test was properly chosen every time on the base of the normal or not-normal distribution of the samples. In order to the implement the digital analysis tool, the software Matlab® (MathWorks US) was used. The tool was designed to perform several operations, such as: 1. The selection and reading of files relative to gait acquisitions; 2. The calculation of the stability indices on the selected gait trial; 3. The plotting of the results related to the calculate indices; 4. The realization of several 2D animations relative to the selected gait trial; 5. The creation of Excel databases containing the stability indices corresponding to a list of walking trials from different subjects. The results of this work confirmed the dependence of the stability indices on three of the four spatio-temporal gait parameters, i.e. the gait speed, stride length and stride frequency, in healthy subjects along the antero-posterior direction, in agreement with the findings reported by Hak and Peebles [71,37]. No variations in the antero-posterior stability related to the adaptation of the step width were found in healthy subjects. The same dependence was found in persons with Multiple Sclerosis, although in this case a significant correlation was found also with the step width. The increase of the step width represents a further strategy, used by pathological subjects, to improve their AP stability. For what it concerns the medio-lateral direction, the results of the MOS described by Hof were in alignment with those found in the literature [37,71], proving a strong correlation with all the gait parameters. Differently, the MOS by Terry and the FPE did not show any dependences from the gait parameters, fact that might be ascribed to an overestimation of the stability by the MOS by Hof, given its wider limits of the BoS. For what it regards persons with MS instead, the margins of stability, in both their descriptions, did not show any dependences from the gait parameters. On the contrary, the FPE reported correlations with all the gait parameters, in agreement with the findings of Bruijn et al. [81], who has carried out a study on children affected by cerebral palsy. For what it concerns the differences between healthy and pathological subjects, the results of the stability indices in the AP direction were comparable between the two groups of subjects, whereas, along the ML directions, significant differences between the two groups were found. Furthermore, a weak tendency of the non-dominant lower limb to have higher indices than the dominant one was found in healthy subjects for both the antero-posterior and the medio-lateral direction, while for persons with MS a clear difference in the results of the indices for the two lower limbs was present in the medio-lateral direction. In particular, the most affected lower limb showed significantly higher indices than the less affected one. In the end, several significant correlations between the indices and some important clinical scores were found in pathological subjects, mostly related to the dynamic gait index (DGI) along the antero-posterior direction. In conclusion, the results of the present work provide some useful information on the mechanisms of adaptation of the gait parameters that walking subjects perform in order to improve their dynamic stability. It was shown how these strategies are different between healthy and pathological subjects, since these last seem to act more on the step width and stride frequency to improve their stability rather than acting on the gait speed. Furthermore, these strategies seem to work for pathological subjects along the AP direction, helping them in reaching values of the indices comparable to those of the healthy subjects. Along the ML direction, instead, the strategies adopted are not as effective. Therefore, this study wants to represent a further step in the way that brings to a successful quantitative assessment of the stability of human gait and to a best comprehension of the strategies that could be used in rehabilitative centres to improve such stability in people with compromised locomotion.

Il presente lavoro ha come obiettivo il calcolo di tre indici di stabilità dinamica del cammino al fine di analizzare la loro dipendenza dai principali parametri spazio-temporali del cammino stesso, quali: la velocità di cammino, la lunghezza del passo, la frequenza del passo e la larghezza del passo. Questo studio potrebbe fornire importanti indicatori delle diverse strategie di cammino e potrebbe facilitarne l’uso futuro in programmi di allenamento motorio finalizzati alla prevenzione delle cadute. Inoltre, altri importanti obiettivi di questo lavoro sono: 1. Il confronto degli indici di stabilità in soggetti sani e soggetti affetti da Sclerosi Multipla; 2. Il confronto degli indici di stabilità tra gli arti inferiori dei soggetti; 3. Lo studio delle relazioni che possono esistere tra gli indici di stabilità e alcuni valori di importanza clinica, come lo stato di disabilità e la storia di cadute dei soggetti; 4. Il design e l’implementazione software di uno strumento digitale di facile utilizzo che possa risultare utile in un reale ambiente clinico. Al fine di raggiungere questi obiettivi, tre indici di stabilità dinamica sono stati selezionati tra quelli riportati in letteratura. Questi sono i due Margini di Stabilità (Margin Of Stability, MOS), in entrambe le descrizioni fornite da Hof [67] e da Terry [73], e l’Estimatore della Posizione del Piede (Foot Placement Estimator, FPE), decritto da Wight [78] e applicato per la prima volta per valutare la stabilità del cammino umano da Millard [79]. Tali indici di stabilità derivano dalla biomeccanica teorica e sono stati selezionati grazie al fatto che possono essere calcolati anche per serie di dati cinematici relative a pochi passi soltanto. Inoltre, tutti e tre gli indici basano la loro formulazione sullo stesso modello meccanico del cammino umano, il modello a pendolo inverso. Nella descrizione del MOS, Hof ha esteso la condizione classica di stabilità, formulata per un soggetto in piedi in postura statica, aggiungendo alla posizione del centro di massa (Centre Of Mass, COM) del corpo una funzione lineare della sua velocità. Questa nuova quantità è stata chiamata ‘centro di massa estrapolato’ (eXtrapolated Centre Of Mass, XCOM). Il MOS è stato quindi descritto come la distanza spaziale tra il XCOM e i bordi della base di appoggio (Base of Support, BoS), la quale è costituita dai piedi del soggetto nelle loro rispettive fase di appoggio. Il MOS che è stato descritto da Terry è un’ulteriore estensione della formulazione fatta da Hof, in quanto esso consiste nella differenza spaziale tra il XCOM e i limiti della BoS, che tuttavia questa volta non sono più fissi durante la fase di appoggio, ma variano con la posizione del centro di pressione (Centre Of Pressure, COP) del piede, più una funzione lineare della sua velocità. L’ultimo indice di stabilità, che è stato preso in considerazione in questo studio, è il FPE, il quale stima la posizione in cui dovrebbe avvenire il contatto del piede con il suolo affinché il cammino sia stabile. Questo indice basa la sua formulazione sullo stesso modello di cammino umano dei due indici già descritti, ma, al fine di essere calcolato, richiede un numero maggiore di approssimazioni. Queste sono: 1. Il contatto del piede con il suolo è ideale, senza scivolamento; 2. Il momento angolare del corpo viene conservato tra gli istanti immediatamente anteriori e successivi l’appoggio del piede al suolo; 3. L’energia totale del sistema (i.e. potenziale più cinetica) è costante durante il cammino. Grazie a queste ipotesi, è possibile stimare l’angolo alla gamba che andrebbe tenuto nell’istante di appoggio del piede a terra affinché il corpo avanzi in modo stabile durante la fase di appoggio che inizia con quello stesso contatto del piede. Il calcolo dei tre indici di stabilità è stato eseguito su un database clinico contenente i dati cinematici e dinamici relativi a prove di cammino effettuate da soggetti sani e persone affette da Sclerosi Multipla. Questi dati sono stati resi disponibili dal laboratorio di analisi del movimento della Fondazione Don Carlo Gnocchi a Milano (Italia), dove il presente lavoro è stato svolto. Le prove di cammino sono relative all’acquisizione della posizione di 32 marcatori posizionati sul corpo del soggetto, i quali sono stati captati e acquisiti per mezzo del sistema opto-elettronico Smart-DX (BTS, Italia). Inoltre, per poter registrare l’ampiezza della forza di reazione al terreno (Ground Reaction Force, GRF) e della posizione del suo punto di azione (i.e. il COP), durante le acquisizioni sono state utilizzate piattaforme di forza (Kistler, Svizzera). Di ogni prova di cammino sono stati riportati i principali istanti temporali e i quattro parametri spazio-temporali (i.e. la velocità di cammino, la lunghezza del passo, la frequenza del passo e la larghezza del passo) sono stati calcolati. Inoltre, la posizione del COM e la sua velocità, necessari per il calcolo degli indici di stabilità, sono stati ricavati. Per quanto riguarda il MOS nella versione di Terry, anche la velocità del COP è stata calcolata. Per il calcolo del MOS di Hof, la posizione del primo dito del piede è stata presa come limite antero-posteriore della base di appogio, metre la posizione della quinta testa metatarsale è stata scelta per rappresentare il limite medio-laterale della BoS. Al fine di investigare le dipendenze tra gli indici di stabilità ed i parametri spazio-temporali del cammino, così come la relazione tra gli indici e i valori clinici di disabilità, è stato scelto il coefficiente di correlazione di Spearman, poiché i dati del database clinico a disposizione non sono risultati distribuiti normalmente. Inoltre, al fine di verificare le differenze tra i due gruppi di soggetti (cioè sani e non sani), tra gli arti inferiori e tra la condizione di ‘faller’ e quella di ‘non-faller’, il tipo di test statistico è stato scelto ogni volta sulla base della normalità o non-normalità della distribuzione dei campioni da analizzare. Per poi realizzare lo strumento digitale a beneficio dell’ambiente clinico, il software Matlab® (MathWorks) è stato usato. Questa interfaccia è stata progettata per svolgere diverse funzioni, come: 1. Selezionare e leggere i files relativi alle acquisizioni delle prove di cammino; 2. Calcolare gli indici di stabilità sulla prova di cammino selezionata; 3. Rappresentare i risultati degli indici sotto forma di grafici; 4. Mostrare all’utente diverse animazioni 2D relative alla prova di cammino selezionata; 5. Creare una tabella Excel contenente gli indici relativi a più prove di cammino da una lista di soggetti diversi. I risultati ottenuti in questo studio confermano la dipendenza degli indici di stabilità da tre dei quattro parametri spazio-temporali, i.e. la velocità di cammino, la lunghezza del passo e la frequenza del passo, lungo la direzione antero-posteriore nei soggetti sani, in accordo con i risultati riportati da Hak e Peebles [71,37] nella letteratura scientifica. Per quanto riguarda la larghezza del passo invece, non sono state trovate variazioni nella stabilità antero-posteriore dei soggetti sani. Le stesse correlazioni trovate per i soggetti sani sono state trovate anche nelle persone affette da Sclerosi Multipla, sebbene in questo caso sia stata individuata una dipendenza significativa anche con la larghezza del passo. L’aumento di questo ultimo parametro del cammino rappresenta un’ulteriore strategia, impiegata dai soggetti patologici, per aumentare la loro stabilità antero-posteriore. Per quanto concerne la direzione medio-laterale, i risultati del MOS di Hof sono stati trovati in linea con quelli riportati in letteratura [37,71], mostrando forti correlazioni con tutti i parametri del cammino. Al contrario, il MOS di Terry e il FPE non hanno mostrato alcuna dipendenza dai parametri del cammino nei soggetti sani. La differenza nei risultati di questi due indici rispetto a quelli del MOS di Hof potrebbe essere imputata ad una sovrastima della stabilità da parte del MOS di Hof derivante dal fatto che limiti più ampi della base di appoggio sono considerati. Per quanto riguarda i risultati in persone affette da SM, i margini di stabilità, in entrambe le loro formulazioni, non hanno riportato alcuna correlazione con i parametri spazio-temporali del cammino lungo la direzione medio-laterale. Al contrario, il FPE ha mostrato dipendenze da tutti e quattro i parametri del cammino, in accordo con quanto riportato da Bruijn et al. [81], i quali condussero uno studio su bambini affetti da paralisi cerebrale. Riguardo alle differenze tra soggetti sani e soggetti patologici, gli indici di stabilità sono risultati comparabili tra i due gruppi di soggetti lungo la direzione antero-posteriore, mentre, in direzione medio-laterale, sono state trovate differenze significative tra i due gruppi. Inoltre, nei soggetti sani è stata trovata una debole tendenza dell’arto inferiore non-dominante ad avere indici maggiori rispetto a quello dominante, lungo entrambe le due direzioni analizzate. La stessa debole tendenza è stata riportata nelle persone affette da SM in direzione antero-posteriore, lungo la quale l’arto inferiore più compromesso dalla patologia a livello motorio tende ad avere indici di stabilità sempre maggiori rispetto all’arto inferiore meno affetto. Tuttavia, in direzione medio-laterale, una chiara e ben più significativa differenza tra i due arti è stata trovata. Diverse correlazioni significative, infine, sono state trovate anche tra gli indici di stabilità e importanti valori di origine clinica, per la maggior parte tra agli indici ed il dynamic gait index (DGI) lungo la direzione antero-posteriore. In conclusione, i risultati del presente lavoro forniscono utili informazioni riguardo ai meccanismi di scelta dei parametri spazio-temporali del cammino che i soggetti attuano al fine di migliorare la loro stabilità dinamica. Nello studio, è stato mostrato come queste strategie siano differenti tra soggetti sani e patologici, dato che questi ultimi sembrano agire maggiormente sulla larghezza e sulla frequenza del passo, piuttosto che sulla velocità di cammino, per migliorare la loro stabilità. Inoltre, queste strategie sembrano essere efficaci nei soggetti patologici lungo la direzione antero-posteriore, consentendo di ottenere valori di stabilità comparabili a quelli dei soggetti sani. Tuttavia, in direzione medio-laterale, le strategie adottate risultano apparentemente meno incisive. Questo lavoro vuole quindi costituire un passo ulteriore sulla strada che porta a una valutazione quantitativa della stabilità del cammino umano e ad una più chiara comprensione delle strategie che possono essere impiegate in un centro riabilitativo per migliorare la stabilità in persone con locomozione compromessa.