Characterization of bilateral muscular synergies during gait in Down syndrome and control group

Movement is a coordinated activity between the musculoskeletal system and the central nervous system. The hypothesis that the brain recruits blocks of muscles instead of muscles individually to produce smoother and more efficient movements has been studied since the 20th century under the name of Muscular Synergies (MS). Some advantages come by using MS over other techniques in the movement description. First, MS reflects the motor control strategies directly from the neural organization and not from musculoskeletal output. Second, MS reduces the complexity of EMG data making easier data analysis and interpretation. Third, MS allows a simultaneous analysis between all muscles activation pattern and the performed task. Finally, MS can be used in both sportive and clinical areas to improve the movement execution, or to better understand the motor control in population with motor impairments. Although MS have been studied in some neuro-motor pathologies as Post Stroke, Alzheimer and Cerebral Palsy, no information was found in literature concerning Down Syndrome (DS). Then, this project aims to calculate and compare the MS between DS patients and a cohort of healthy subjects (CG) during a level walking test. To do so, the electromyographic signal (EMG) of eight lower limb muscles were recorded bilaterally in a group of 11 DS patients and 10 age-matched CG subjects during walking. Significant differences between height (p < 0.001), BMI (p = 0.028) and mean walking velocity (p < 0.001) across the experimental groups were obtained. Gait test was done using a BTS Bioengineering SMARTDX 400 optoelectronic motion capture system. EMG recording was done using 8 bipolar Ag-AgCl BTS Bioengineering FreeEmg300 sensors at a sample frequency of 1000 Hz. Ground reaction forces were obtained with two force platforms positioned at the ground level following the walking direction. The Davis protocol was used to define the biomechanical representation of the body. Confidentiality and data manipulation were treated according to Declaration of Helsinki and under the approval of IRCCS San Raffaele Pisana hospital Ethics Committee. MS were calculated as the product of the muscular activation or motor modules and the activation’s time-line or motor primitives matrices using the Non-Negative Matrix Factorization (NMF) algorithm. Between 3 and 5 walking trials were selected for DS patients and 5 walking trials were recorded for CG group. Data of the first right heel contact and the last right toe contact were collected to define the stance and the swing duration of the right strides. All right strides were segmented and concatenated over time. The EMG was treated with high-pass filter (Fc = 50 Hz) followed by a full wave rectification and a low-pass 4th order Butterworth zero-phase filter (Fc = 20 Hz). Finally, the EMG was normalized to the maximum amplitude and correlated to all the segmented right strides (Santuz et al., 2018). It was found that four synergies were enough to describe muscular activations during level walking, and the four synergies represented the same walking phases during the gait cycle in both experimental groups. The following gait phases were identified: 1. the right heel strike (RHS), 2. the loading response (LR) in DS and terminal stance (TS) in CG, 3. the propulsion (PP) and 4. the terminal swing (TSw). Nonetheless, differences in the time activation patterns and in the muscle recruitment between DS and CG were calculated using a Statistical Parametrical Mapping (SPM) test (alpha = 0.05). In synergy 2, differences at the first 20% (p < 0.001) and between 60% and 80% (p = 0.038) of the stance phase were found between the two experimental groups. Likewise, primitives of synergy 4 were statistically different in the range between 20% to 40% of the stance phase (p < 0.001). Statistical analysis of the motor modules evidenced differences across DS and CG muscles in synergies 1, 2 and 4. Muscle co-contractions in both cohorts were also found in all synergies specially in the upper-leg muscles. In comparison with other studies in walking using MS, our results were obtained using a bilateral electrode configuration. Potential advantages and limitations were analysed concerning the implemented protocol. Improvements in the gait phases identification using both limbs, and the possibility to analyse coordination across the limbs were the most important advantages of this project compared to other studies in walking using MS. Promising results were obtained in this study. Our data were comparable between DS and CG groups and with other studies in literature that used ipsilateral electrode configuration with larger number of muscles by limb.

Il movimento `e un’attivit`a coordinata tra il sistema muscolo-scheletrico e il sistema nervoso centrale. L’ipotesi che il cervello recluti blocchi di muscoli anzich´e singoli muscoli individualmente per produrre movimenti pi `u fluidi ed efficienti `e stata studiata a partire dal XX secolo sotto il nome di Sinergie muscolari (MS). L’utilizzo delle MS comporta alcuni vantaggi rispetto ad altre tecniche nella caratterizzazione del movimento. Innanzitutto, le MS derivano le strategie di controllo motorio direttamente dall’organizzazione neurale e non dall’output muscolo-scheletrico. In secondo luogo, le MS riducono la complessit`a dei dati EMG facilitando l’analisi e l’interpretazione dei dati. In terzo luogo, le MS consentono un’analisi simultanea tra tutti i modelli di attivazione dei muscoli e l’attivit`a svolta. Infine, le MS possono essere impiegate in entrambe le aree clinica e sportiva per migliorare l’esecuzione del movimento o per comprendere meglio il controllo motorio nella popolazione con disabilit`a motorie. Sebbene la MS sia stata studiata in alcune patologie neuromuscolari come Alzheimer, paralisi cerebrale ed ictus, non sono state trovate informazioni in letteratura riguardanti la sindrome di Down (DS). Nella sindrome di Down appare di interesse lo studio delle MS per meglio comprendere le strategie di controlo motorio di questi pazienti. Quindi, l’obiettivo di questo progetto `e calcolare e confrontare la MS tra pazienti con DS e una coorte di soggetti sani (CG) durante un test di analisi del cammino. Per fare ci ` o, il segnale elettromiografico (EMG) di otto muscoli degli arti inferiori `e stato registrato bilateralmente in un gruppo di 11 pazienti con DS e 10 soggetti CG della stessa et`a. Sono state ottenute differenze significative tra altezza (p < 0.001), BMI (p = 0.028) e velocit`a di camminata media (p < 0.001) tra i gruppi sperimentali. Il test del cammino `e stato eseguito utilizzando un sistema di acquisizione del movimento optoelettronico BTS Bioengineering SMART-DX 400. La registrazione EMG `e stata effettuata utilizzando 8 sensori bipolari Ag-AgCl BTS Bioengineering FreeEmg300 a una frequenza di campionamento di 1000 Hz. Le forze di reazione al suolo sono state ottenute con due piattaforme di forza posizionate a livello del suolo seguendo la direzione di marcia. Il protocollo Davis `e stato utilizzato per definire il modello biomeccanico del corpo. La riservatezza e la manipolazione dei dati sono state trattate secondo la Dichiarazione di Helsinki e sotto l’approvazione del Comitato Etico dell’ospedale IRCCS San Raffaele Pisana. La MS `e stata calcolata come il prodotto tra le matrici di attivazione muscolare (motor modules) e la matrice che rappresenta il tempo di attivazione (motor primitives) utilizzando l’algoritmo di fattorizzazione NMF Non-Negative Matrix Factorization. Sono stati registrati tra 3 e 5 prove di cammino per pazienti con DS e 5 prove di cammino per il gruppo CG. Sono stati raccolti i dati del primo contatto del tallone destro e dell’ultimo contatto della punta del piede destro per definire la posizione e la durata dell’oscillazione del passo destro. Tutti i passi sono stati segmentati e concatenati nel tempo. L’EMG `e stato trattato con filtro passa-alto (Fc = 50 Hz) seguito da una rettifica e da un filtro passa-basso Butterworth di 4th ordine (Fc = 20 Hz). Infine, l’EMG `e stato normalizzato alla massima ampiezza e ricampionato su tutti i cicli del passo analizzati (Santuz et al., 2018). `E stato scoperto che quattro sinergie sono sufficienti per descrivere il cammino, inoltre le quattro sinergie rappresentano le stesse fasi del cammino durante il ciclo del passo in entrambi i gruppi sperimentali. Sono state indivituate le seguenti fasi: 1. l’atterraggio del piede destro (RHS), 2. la fase di apoggio destro (LR) nel gruppo DS `e la fase di apoggio terminale (TS) nel gruppo CG, 3. la propulsione (PP) e 4. la fase di oscillazione terminale (TSw). Ad ogni modo, le differenze nell’andamento di attivazione temporale e nel reclutamento muscolare tra DS e CG sono state calcolate utilizzando un test SPM (alfa = 0.05). Per quanto riguarda la fase di appoggio, sono state riscontrate differenze tra i due gruppi sperimentali nella sinergia 2 nel primo 20% (p < 0.001) e tra il 60% e l’80% (p = 0.038). Allo stesso modo, i muscular primitives della sinergia 4 risultano statisticamente diversi nell’intervallo tra il 20% e il 40% della fase di appoggio (p < 0.001). Usando l’analisi statistica `e stato possibile mostrare differenze nei muscoli reclutati nel motor modules tra i gruppi DS e CG nelle sinergie 1, 2 e 4. Co-contrazioni muscolari sono state trovate in tutte le sinergie, specialmente nei muscoli della parte superiore della gamba, in entrambe le coorti. Rispetto ad altri studi sul cammino che utilizzano le MS, i nostri risultati sono stati ottenuti utilizzando una configurazione di elettrodi bilaterale. Potenziali vantaggi e limitazioni sono stati analizzati per quanto riguarda il protocollo implementato. I vantaggi pi `u importanti dell’utilizzo della MS nell’ analisi del cammino sono il miglioramento nell’identificazione delle fasi del passo utilizzando entrambi gli arti inferiori e la possibilit`a di analizzare il coordinamento tra i due arti. Nel presente studio sono stati ottenuti risultati promettenti. I nostri dati sono comparabili sia tra i soggetti DS e CG, sia con altri studi di letteratura in cui `e stata utilizzata la configurazione ipsilaterale con un numero maggiore di elettrodi per arto.