Temporal network models for the spread of infectious diseases, with a special focus on livestock farm systems

Epidemics in livestock systems represent a major concern as they may compromise animal welfare, reduce productivity, induce large costs for their control and eradication, and have negative social impacts. The ongoing shift towards diets highly demanding for animal products will make coping against infectious diseases in domestic animals an even more important issue for policy makers and populations. Epidemiological models represent a powerful tool to both investigate the dynamics of diseases and support better informed decisions aiming at either reducing the risks of outbreaks or, at least, limiting their impacts. This being the context, the goal of this Thesis is two-fold: on the one hand, it aims at exploring the complex interrelations between different pathogen transmission routes occurring in farm systems, on the other hand, it investigates the trade-offs emerging in disease control problems. The work carried out in this Thesis is structured as follows. Chapter 1 provides a general introduction on the potential impacts of livestock epidemics. Chapter 2 is about knowledge acquisition on transmission routes of diseases in livestock farm systems and on models used to study them. From this review it emerges that farm systems are characterized by complex contact structures featuring several potential routes of disease transmission. Two important transmission routes are analyzed in detail in this Thesis: infected animal movements (called direct contacts) and fomites mediated infections (indirect contacts), caused by trucks and operators visiting several farms during their activities. While data on direct contacts are systematically collected in harmonized databases in several EU countries, accurate information on indirect contacts are still lacking, which limits the potential for in-depth analyses. The importance of detailed information about indirect contacts is assessed in Chapter 3. In particular, considering as focal case study a dairy cattle system in the Emilia Romagna Region, information derived from a 3-month comprehensive data collection campaign on the routes of trucks for calf transportation (generating indirect contacts) are coupled with the commonly available data about animal exchanges (resulting in direct contacts). Contacts between farms are studied through the use of temporal multiplex network models, over which the disease spread is described through stochastic epidemiological models. Results reveal that an accurate description of indirect contacts is important for a deep understanding of epidemic spread processes and for the identification of farms playing a crucial role in shaping disease spread patterns. Sensitivity analyses performed in Chapter 4 corroborate these findings also in the case of resistant pathogens and of different disease dynamics. Taken together, these results suggest that indirect contact routes of transmission should be properly incorporated in epidemiological models to achieve a better understanding of transmission processes and to detect farms playing a key role in the case of epidemics. This information is crucial for the design of effective surveillance and control plans. Finally, Chapter 5 focuses on the potential trade-offs that emerge in finding optimal control actions against disease outbreaks. Different scenarios of implementation of on-farm biosecurity measures (i.e. preventive measures reducing the risk of disease introduction) are investigated and their performances are assessed in terms of reduction of the probability of either frequent or extreme outbreaks in the farm system. The outcomes show that the definition of the best strategies to protect the system against epidemics is not trivial and only the discussion between modelers and decision-makers can help in finding proper solutions. Chapter 6 summarizes the main findings of this Thesis, gaps and ideas emerged for future research and general conclusions.

Le epidemie che colpiscono gli animali da reddito non solo compromettono il benessere degli animali, ma hanno conseguenze anche gravi per l’uomo. Dal punto di vista sanitario, la salute dell’uomo risulta minacciata dal momento che tre quarti delle malattie emergenti o riemergenti sono zoonosi. Dal punto di vista socio-economico le epidemie causano una ridotta produttività del settore dell’allevamento, perdite economiche indirette in altri settori, quali il turismo, e ingenti investimenti necessari per il loro controllo e la loro eradicazione. L’attuale cambiamento delle diete verso regimi alimentari con più alti contenuti di prodotti di origine animale rende questo problema una sfida non solo per il presente ma anche per il futuro. In questo contesto, i modelli epidemiologici svolgono un ruolo chiave, sia facilitando la comprensione dei possibili meccanismi di trasmissione, sia supportando le decisioni volte a ridurre il rischio di epidemie future e a limitarne i potenziali impatti. Questa Tesi mira ad esplorare entrambe le direzioni e si pone, quindi, un duplice obiettivo: analizzare le vie attraverso cui le malattie infettive possono diffondersi in un sistema di allevamenti e valutare gli effetti prodotti da diversi scenari in cui vengono applicate misure di biosicurezza, che mirano a limitare la loro diffusione. La Tesi si compone di sei Capitoli. Il Capitolo 1 fornisce un'introduzione generale sui potenziali impatti delle epidemie negli allevamenti di animali da reddito. Nel Capitolo 2 vengono presentate le diverse vie di trasmissione di malattie infettive nei sistemi di allevamento e i modelli utilizzati per studiarle. Due possibili vie di trasmissione vengono considerate in questa Tesi: i cosiddetti contatti diretti, generati dal trasferimento di capi da un allevamento ad un altro, e quelli indiretti, prodotti dai camion impiegati per il trasporto dei vitelli. I movimenti di persone o veicoli possono infatti ricoprire un ruolo di primaria importanza nella diffusione di malattie infettive: se si contaminano durante la visita in un allevamento, possono trasferire i patogeni agli allevamenti visitati dopo e, quindi, agire come vettori di malattie. Mentre i contatti diretti sono registrati in banche dati nazionali in diversi Paesi dell’Unione Europea e sono già stati ampiamente discussi in letteratura, i contatti indiretti non hanno ricevuto la stessa attenzione, soprattutto a causa della mancanza di dati. L'importanza di informazioni dettagliate sui contatti indiretti è valutata nel Capitolo 3. In particolare viene considerato come caso di studio un sistema di allevamenti di bovini da latte in Emilia Romagna. Le informazioni utilizzate per questa ricerca sui percorsi dei camion per il trasporto dei vitelli, che generano contatti indiretti, provengono da una raccolta dati condotta dall’Istituto Zooprofilattico Sperimentale della Lombardia e dell’Emilia Romagna (IZSLER) e coprono un arco temporale di tre mesi. Questi dati e quelli relativi ai movimenti degli animali, che causano i contatti diretti, sono studiati attraverso l'uso di modelli a rete tempo-varianti e multlayer, su cui viene simulata la diffusione di malattie attraverso modelli epidemiologici stocastici. I risultati mostrano che una descrizione accurata dei contatti indiretti è importante per la comprensione dei processi di diffusione dell'epidemia e per l'identificazione delle aziende agricole che possono avere un ruolo cruciale in caso di epidemia. Le analisi di sensitività presentate nel Capitolo 4 confermano questi risultati anche in caso di agenti patogeni resistenti e di diverse dinamiche della malattia. Nel loro insieme, questi risultati suggeriscono che i dati sui movimenti di persone e veicoli che possono generare contatti indiretti dovrebbero essere raccolti sistematicamente (in database analoghi a quelli relativi ai movimenti degli animali) ed incorporati nei modelli epidemiologici per ottenere una migliore comprensione dei processi di trasmissione e per identificare le aziende agricole che svolgono un ruolo chiave in caso di epidemie. Tali informazioni risultano quindi molto importanti per la definizione di piani di sorveglianza e controllo efficaci. Infine, nel Capitolo 5 viene affrontato un problema di ottimizzazione con lo scopo di mostrare i trade-off che emergono nella ricerca della migliore strategia per limitare gli impatti dovuti alla diffusione di epidemie. Vengono studiati diversi scenari di implementazione delle misure di biosicurezza in alcune aziende agricole (vale a dire misure preventive che riducono il rischio di introduzione della malattia) le cui performance sono valutate utilizzando quattro diversi indicatori. I risultati mostrano che la definizione delle migliori strategie per proteggere il sistema dalle epidemie non è banale e solo la discussione tra modellisti e decisori può aiutare a trovare soluzioni adeguate. Il sesto ed ultimo Capitolo riassume le conclusioni della Tesi.