Emergence of spatially-structured orientation tuning in connectomics-based spiking network model of V1

In systems neuroscience, one of the central open problems concerns the relationship between the anatomical structure of neural circuits and the functional properties emerging from network activity. In the primary visual cortex (V1), neurons exhibit orientation tuning, namely a selective response as a function of stimulus orientation. The prevailing hypothesis states that neurons with similar selectivity are more likely to be connected (like-to-like connectivity). However, this principle is not sufficient to fully account for the complexity of the structure–function relationship. Many computational models addressing this issue suffer from degeneracy: different mechanisms can generate similar network dynamics, making conclusions strongly dependent on modeling assumptions. To reduce this ambiguity, we propose a data-constrained approach that anchors modeling to structural information directly derived from experimental data. This work builds on the MICrONS dataset, which combines high-resolution synaptic reconstructions with functional recordings from the same cortical volume. Segmentation errors and incomplete functional coverage, however, prevent a direct deterministic interpretation of the reconstructed connectome, requiring strategies that treat anatomical data as statistical constraints for generating simulable networks. To this end, a synthetic L2/3–L4 circuit was reconstructed consistent with the observed constraints. Multiple instances of connectivity and input were integrated into a recurrent spiking network to test whether the spatial structure of the circuit, together with L4 input, is sufficient to explain the emergence of tuning in L2/3. Results indicate that spatial structural constraints, when instantiated in a recurrent circuit, are sufficient to generate a functional organization consistent with experimental data, including the spatial correlation of orientation preferences. These effects emerge without explicitly imposing a like-to-like connectivity rule, suggesting that the spatial organization of the circuit provides a sufficient substrate for the spatial structure of orientation tuning in mouse V1.

Nel campo delle neuroscienze, uno dei problemi centrali ancora aperti riguarda la relazione tra struttura dei circuiti neurali e proprietà funzionali emergenti dall’attività di rete. Nella corteccia visiva primaria (V1), i neuroni presentano orientation tuning, ossia una risposta selettiva in funzione dell’orientamento dello stimolo. L’ipotesi maggiormente accreditata sostiene che neuroni con selettività simile abbiano maggiore probabilità di essere connessi (like-to-like connectivity). Tuttavia, tale principio non descrive esaustivamente la relazione struttura–funzione. Molti modelli computazionali proposti per affrontare il problema soffrono di degenerazione delle soluzioni: meccanismi differenti possono generare dinamiche simili, rendendo le conclusioni dipendenti dalle assunzioni adottate. Per ridurre tale ambiguità, proponiamo un approccio data-constrained che vincola la modellazione a informazioni strutturali derivate da dati sperimentali. Il lavoro si basa sul dataset MICrONS, che combina ricostruzioni sinaptiche ad alta risoluzione con registrazioni funzionali nello stesso volume corticale. Errori di segmentazione e copertura funzionale incompleta impediscono tuttavia un’interpretazione diretta del connectoma, richiedendo strategie che trattino il dato anatomico come vincolo statistico per la generazione di reti simulabili. A tal fine, è stato ricostruito un network sintetico del circuito L2/3–L4 coerente con i vincoli osservati. Diverse istanze di connettività e input sono state integrate in una rete spiking ricorrente per testare se la sola struttura spaziale del circuito, insieme all’input feedforward di L4, fosse sufficiente a spiegare l’emergenza del tuning in L2/3. I risultati mostrano che vincoli strutturali spaziali sono sufficienti a generare un’organizzazione funzionale coerente con i dati sperimentali, inclusa la correlazione spaziale delle preferenze di orientazione. Tali effetti emergono senza introdurre esplicitamente una regola di like-to-like connectivity, suggerendo che la struttura spaziale del circuito costituisca un substrato sufficiente per la struttura spaziale dell’orientation tuning nella V1 murina.