Light-driven energy conversion processes in natural and bio-inspired light harvesting systems probed by two-dimensional electronic spectroscopy

In recent years the generation of renewable energy from bio-inspired systems came into the spotlight, with the goal to mimic the efficient energy conversion mechanism performed by natural organisms as higher plants, cyanobacteria and algae. Such systems exploit chromophores as chlorophylls (Chls) and carotenoids located in peripheral antenna complexes to capture the solar energy and transfer it to a pigment-protein complex, called reaction center (RC), in which charge separation and the subsequent photosynthesis chemical reaction take place. All these excitation energy transfer (EET) processes occur on an ultrafast timescale and their study is of crucial importance in order to, on the one hand, to understand natural photosynthesis and on the other hand derive design rules for artificial light-harvesting complexes. In order to temporally and spectrally characterize the EET processes, a combination of high temporal and spectral resolution is required. The two-dimensional electronic spectroscopy (2DES) technique is well suited for this aim since it generates time-resolved 2D correlation excitation/detection frequency maps typically with sub20-fs time resolution. In the first part of this work, we adopted 2DES to characterize the EET mechanism in natural photosystems in which Chls red forms (RF), absorbing at lower energy with respect the RC, are involved; specifically, we study photosystem I (PSI) in cyanobacteria and higher plants. In both systems, our results put in evidence an ultrafast energy equilibration between Chls bulk and red forms characterized by two time constants; the first one <5ps describe EET from the bulk to Chls RF, typically refereed as downhill EET. The second one <1ps represents back transfer from the Chls RF to Chls bulk, typically defined as uphill EET. These results show the efficiency of the EET processes among Chls and demonstrate that Chls RF participate to the photosynthesis chemical reaction. In natural systems, there are some aspects as fast charge recombination and spatially limited EET that make the system unoptimized. The first aspect drastically reduces the effective fuel yield obtained from the photosynthesis chemical reaction. In this view, bio-inspired photosystems that mimic the structure of the natural one, are synthesized to increase the recombination time from hundred ps to the ns time scale. Here we report an ultrafast spectroscopy study of the so-called quantasome system, that uses Perylene Bisimide (PBI) as light harvesting antenna and a Ruthenium Polyoxometalate (Ru4POM) as a catalytic cofactor. Following photoexcitation of PBI, ultrafast charge separation leads to the generation of charges in the antenna (PBI+ and PBI−). The time-evolution of both species show a common dynamic till 800fs, in which the formation and consequent localization of the charges take place. Then, in 8ps, we observe an hole transfer from PBI+ to Ru4POM+. The recombination time is estimated longer than 1.5ns that demonstrates a long-lived charge separation. The other aspect that can be improved for the production of innovative light harvesting devices is the distance at which EET between molecules can take place, beyond the typical limit set by the Fӧrster radius (10nm). To this aim, we study possible EET between donor/acceptor molecules spatially separated by 2μm with spectrally separated excitonic states. This long range EET can be achieved when the two molecules are confined in an optical microcavity and both excitonic states are strongly coupled with the same cavity mode. This regime promotes the formation of three hybrid polaritons states, named upper polariton branch (UPB), middle polariton branch (MPB) and lower polariton branch (LPB). Following the excitation of the UPB state, 2DES enabled us to observe an ultrafast energy delocalization that promotes a direct connection between the molecules.

Negli ultimi anni la generazione di energia rinnovabile ottenuta tramite sistemi ispirati dalla natura ha ricevuto un notevole interesse con l’obbiettivo di riprodurre, con una elevata efficienza, il meccanismo di conversione dell’energia come avviene negli organismi naturali come piante, cianobatteri e alghe. Tali sistemi sfruttano particolari cromofori come clorofille (Chls) e carotenoidi che sono situati all’interno del complesso periferico chiamato antenna, il quale cattura l’energia solare e la trasferisce ad un complesso di pigmenti e proteine chiamato centro di reazione (RC), nella quale avviene un processo di separazione di carica da cui scaturisce la reazione di fotosintesi. Tutti i trasferimenti di energia avvengono in una scala di tempi brevissima e il loro studio è di cruciale importanza per le seguenti ragioni; la prima ragione è legato alla comprensione della fotosintesi naturale e la seconda punta alla derivazione di regole specifiche per poter progettare sistemi cattura-luce artificiali. Per poter caratterizzare temporalmente e spettralmente i vari processi di trasferimenti energetici, è necessario utilizzare una tecnica con una alta risoluzione temporale e spettrale. La tecnica di spettroscopia elettronica bidimensionale (2DES) risulta essere particolarmente adatta per questo scopo grazie alla possibilità di generare mappe bidimensionali in funzione delle frequenze di eccitazione ed emissione, le quali sono risolte in tempo con una risoluzione tipicamente non inferiore a 20fs. Nella prima parte di questo lavoro, abbiamo utilizzato la tecnica 2DES per caratterizzare i meccanismi di trasferimento energetico in fotosistemi naturali, nella quale sono presenti anche Chls chiamate “forme rosse” che assorbono ad una energia inferire rispetto al RC. Nello specifico, abbiamo studiato il fotosistema I (PSI) nei cianobatteri e nelle piante. In entrambi i casi, i nostri risultati mettono in evidenza una riorganizzazione ultraveloce dell’energia tra le Chls chiamate “Bulk” e le forme rosse caratterizzata da due costanti di tempo; la prima è inferiore a 5ps e descrive il trasferimento dell’energia dalle Chls bulk alle forme rosse, il quale è tipicamente indicato come “downhill energy transfer”. La seconda è inferiore a 1ps e rappresenta il trasferimento energetico opposto; ovvero dalle forme rosse alle Chls del bulk e in questo caso si parla di “uphill energy transfer”. Questi risultati mettono in risalto l’elevata efficienza di trasferimento energetico tra le Chls e dimostrano che anche le forme rosse partecipano direttamente al processo di fotosintesi. Nei sistemi naturali ci sono alcuni aspetti come la rapida ricombinazione di cariche e la limitata distanza a cui possono stare due molecole per scambiarsi energia, che potrebbero essere ottimizzati per migliorare le prestazioni. Il primo aspetto riduce drasticamente l’effettivo guadagno prodotto dalla reazione chimica di fotosintesi. Sotto questo punto di vista, i fotosistemi artificiali che imitano la struttura di quelli naturali, hanno come obiettivo quello di aumentare il tempo di ricombinazione di carica da centinaia di ps a una scala di tempo dell’ordine dei ns. In questo lavoro riportiamo uno studio di spettroscopia ultraveloce di un sistema chiamato “Quantasome”, il quale utilizza bisimmide di perilene (PBI) come antenna cattura luce e un poliossomotellato di rutenio (Ru4POM) come cofattore catalitico. A seguito dell’eccitazione della molecola di PBI avviene una rapida separazione di carica che porta alla generazione di cariche nell’antenna (PBI+ e PBI-). L’evoluzione temporale di entrambi i tipi di carica mostra una dinamica comune fino a 800fs la quale risulta essere associata alla formazione e la conseguente localizzazione delle cariche. In un tempo pari ad 8ps, abbiamo osservato un processo di trasferimento di buca del catione PBI+, creando il catione Ru4POM+. Il tempo di ricombinazione di carica in questo sistema è stato stimato intorno a 1.5ns, il quale dimostra l’aumento considerevole del tempo di ricombinazione rispetto ai fotosistemi naturali. L’altro aspetto che può essere migliorato per la costruzione di sistemi cattura luce innovativi è la distanza tra le molecole per cui può avvenire trasferimento energetico. Tale limite è imposto dal raggio di Fӧrster il cui valore è introno ai 10nm. Per questo motivo, abbiamo studiato il trasferimento di energia tra una molecola donore e una molecola accettore distanziate di 2μm e con stati eccitonici separati spettralmente. Tale trasferimento energetico a lungo raggio può essere raggiunto quando le due molecole sono confinate in una microcavità ottica ed entrambi gli stati eccitonici risultano essere accoppiati fortemente con lo stesso modo della cavità. Tale regime comporta alla formazione di tre nuovi stati ibridi chiamati polaritoni i quali vengono diversificati in base al loro livello energetico con i seguenti nomi: upper polariton branch (UPB), middle polariton branch (MPB) e lower polariton branch (LPB). Dopo aver eccitato lo stato UPB, la tecnica 2DES ci ha permesso di osservare una rapida delocalizzazione dell’energia, la quale permette una connessione diretta tra le due molecole.