A computational multiscale analysis of spider silk mechanical properties

Spider silk is one of the strongest, most extensible and toughest biological materials known, exceeding the properties of many engineered materials including steel. Silks feature a hierarchical architecture where highly organized, densely H-bonded beta-sheet nanocrystals are arranged within a semi-amorphous protein matrix consisting of 31-helices and beta-turn protein structures. By using a bottom-up molecular-based approach, here a first spider silk mesoscale model is developed, bridging the scales from Angstroms to hundreds of nanometers. Thanks to a one-dimensional model of the silk unit cell, it is first demonstrated that the specific nanoscale combination of a crystalline phase and a semi-amorphous matrix is crucial to achieve the unique properties of silks. These results reveal that the superior mechanical properties of spider silk can be explained solely by structural effects, where the geometric confinement of beta-sheet nanocrystals combined with highly extensible semi-amorphous domains is the key to reach great strength and great toughness, despite the dominance of mechanically inferior chemical interactions such as H-bonding. The one-dimensional model described in this thesis work directly shows that semi-amorphous regions govern the silk behavior at small deformation, unraveling first when silk is being stretched and leading to the large extensibility of the material. Conversely, beta-sheet nanocrystals play a significant role in defining the mechanical behavior of silk at large-deformation levels. In particular, the ultimate tensile strength of silk is controlled by the strength of beta-sheet nanocrystals, which is directly related to their size: small beta-sheet nanocrystals are crucial to reach outstanding levels of strength and toughness. A molecular dynamics parametric two-dimensional study is also performed, with the aim to understand and foresee how parameters such as crystal density, level of pre-stretch, structural homogeneity and degree of hydration affect the overall silk mechanical behavior. Results from both models, coupled with a mechanistic insight, directly explain recent experiments, where it was shown that a significant change in the strength and toughness can be achieved solely by tuning the size of beta-sheet nanocrystals and the structural parameters of the silk network. These findings help to unveil the material design strategy that enables silks to achieve superior material performance despite simple and inferior material constituents.

La seta aracnide è un materiale biologico dalle proprietà meccaniche sensazionali, tanto da eccedere le caratteristiche di molti materiali industriali, incluso l’acciaio, per quanto riguarda durezza e sforzo massimo a trazione per unità di volume. La seta aracnide è caratterizzata da una architettura gerarchica, dove nanocristalli formati da foglietti beta ad alto contenuto di legami idrogeno sono assemblati all’interno di una struttura proteica semi-amorfa che consiste di eliche 31 e ripiegamenti beta. Utilizzando un approccio dimensionale bottom-up e basato sulla conoscenza della struttura molecolare, in questo lavoro di tesi viene sviluppato il primo modello mesocala della seta aracnide, che crea un ponte tra la scala degli Angstroms e quella di centinaia di nanometri. Grazie ad un modello monodimensionale dell’unità base della seta aracnide, viene dimostrato che la specifica combinazione alla nanoscala di una fase cristallina e di una matrice semi-amorfa è cruciale per ottenere le proprietà uniche che caratterizzano la seta. Questi risultati rivelano che le superiori proprietà meccaniche possono essere spiegate tramite soli effetti strutturali, dove il confinamento geometrico di nanocristalli di foglietti beta, in combinazione con domini semi-amorfi altamente estensibili, è la chiave per raggiungere elevati livelli di sforzo e di durezza, nonostante la prevalenza di interazioni chimiche meccanicamente inferiori quali i legami a idrogeno. Il modello descritto in questa tesi mostra direttamente come le regioni semi-amorfe governino il comportamento meccanico della seta aracnide a bassi livelli di deformazione, svolgendosi e garantendo l’elevata estensibilità del materiale sottoposto a trazione. Al contrario, i nanocristalli giocano un ruolo significativo nel definire il comportamento meccanico della seta aracnide ad elevati livelli di deformazione. In particolare, la resistenza a trazione è controllata dallo sforzo a rottura dei nanocristalli di foglietti beta, il quale a sua volta è inversamente correlato alla dimensione dei cristalli stessi: piccoli nanocristalli di foglietti beta sono cruciali per raggiungere livelli eccezionali di forza e durezza. Uno studio parametrico di dinamica molecolare su un sistema bidimensionale è stato inoltre effettuato, con lo scopo di comprendere e prevedere come parametri quali la densità di cristalli, il livello di pre-stretch, l’omogeneità strutturale e il grado di idratazione condizionano il comportamento meccanico complessivo della seta. Risultati da entrambi i modelli, accoppiati con la loro interpretazione meccanica, sono in grado di spiegare direttamente esperimenti recenti: è stato dimostrato che un cambiamento significativo nei valori di massimo sforzo e durezza può essere raggiunto modificando unicamente le dimensioni dei nanocristalli ed i parametri strutturali che definiscono la rete della seta aracnide. Questi risultati aiutano a svelare la strategia che permette alla seta aracnide di raggiungere prestazioni superiori, nonostante i semplici e meccanicamente inferiori costituenti elementari.